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May 24, 2023

L’idrogeno molecolare nell’acqua di mare supporta la crescita di diversi batteri marini

Nature Microbiology volume 8, pagine 581–595 (2023) Citare questo articolo

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L’idrogeno molecolare (H2) è una fonte di energia abbondante e facilmente accessibile nei sistemi marini, ma non è noto se le comunità microbiche marine consumino questo gas. Qui utilizziamo una serie di approcci per dimostrare che i batteri marini consumano H2 per sostenere la crescita. I geni per le idrogenasi dell’assorbimento di H2 sono prevalenti nei metagenomi oceanici globali, altamente espressi nei metatrascrittomi e presenti in otto phyla batterici. La capacità di ossidazione dell’H2 aumenta con la profondità e diminuisce con la concentrazione di ossigeno, suggerendo che l’H2 è importante in ambienti con bassa produzione primaria. Le misurazioni biogeochimiche delle acque tropicali, temperate e subantartiche e delle colture axeniche mostrano che i microbi marini consumano H2 fornito a concentrazioni rilevanti per l’ambiente, producendo sufficiente potenza specifica per le cellule per supportare la crescita di batteri con un basso fabbisogno energetico. Al contrario, i nostri risultati indicano che l’ossidazione del monossido di carbonio (CO) supporta principalmente la sopravvivenza. Nel complesso, l’H2 è una notevole fonte di energia per i batteri marini e può influenzare l’ecologia oceanica e la biogeochimica.

Negli ultimi dieci anni, i gas in tracce sono emersi come le principali fonti di energia che supportano la crescita e la sopravvivenza dei batteri aerobici negli ecosistemi terrestri. Due gas in tracce, l'idrogeno molecolare (H2) e il monossido di carbonio (CO), sono substrati particolarmente affidabili data la loro ubiquità, diffusibilità e resa energetica1. I batteri ossidano questi gas, anche al di sotto delle concentrazioni atmosferiche, utilizzando le idrogenasi [NiFe] di gruppo 1 e 2 e le monossido di carbonio deidrogenasi di forma I legate alle catene respiratorie aerobiche2,3,4,5,6. L'ossidazione dei gas in tracce consente a diversi batteri organoeterotrofi di sopravvivere alla carenza a lungo termine dei loro substrati di crescita organici preferiti7,8. Inoltre, vari microrganismi possono crescere mixotroficamente coossidando gas in traccia con altre fonti di energia organiche o inorganiche7,9,10. Finora, è stato dimostrato sperimentalmente che batteri di otto diversi phyla consumano H2 e CO a livelli ambientali1, con numerosi altri batteri che codificano i determinanti di questo processo6,11. Su scala ecosistemica, la maggior parte dei batteri negli ecosistemi del suolo ospitano geni per l'ossidazione dei gas in tracce e i tassi di ossidazione dei gas in tracce specifici delle cellule sono teoricamente sufficienti per sostenere la loro sopravvivenza12,13. Tuttavia, poiché la maggior parte di questi studi si sono concentrati sugli ambienti del suolo o sugli isolati, il significato più ampio dell’ossidazione dei gas in tracce rimane in gran parte inesplorato.

I gas in tracce possono essere importanti fonti di energia per i batteri oceanici poiché sono generalmente disponibili in concentrazioni elevate rispetto all’atmosfera, a differenza della maggior parte dei suoli1. Gli strati superficiali degli oceani del mondo sono generalmente sovrassaturi di H2 e CO, tipicamente da 2 a 5 volte (fino a 15 volte) e da 20 a 200 volte (fino a 2.000 volte) rispetto all'atmosfera, rispettivamente14, 15,16,17. Di conseguenza, gli oceani contribuiscono alle emissioni atmosferiche nette di questi gas18,19. La CO è prodotta principalmente attraverso l’ossidazione fotochimica della materia organica disciolta20, mentre l’H2 è prodotto principalmente dalla fissazione dell’azoto da parte dei cianobatteri21. Elevate concentrazioni di H2 vengono prodotte anche durante la fermentazione nei sedimenti ipossici e queste elevate concentrazioni possono diffondersi nella colonna d'acqua sovrastante, soprattutto nelle acque costiere22. Per ragioni irrisolte, le distribuzioni di questi gas variano con la latitudine e mostrano andamenti opposti: mentre la CO disciolta è altamente sovrasatura nelle acque polari, l’H2 è spesso sottosatura23,24,25,26,27,28. Queste variazioni riflettono probabilmente le differenze nei tassi relativi di produzione e consumo di gas in tracce nei diversi climi.

È noto da tempo che le comunità microbiche oceaniche consumano CO, sebbene la loro capacità di utilizzare H2 non sia stata valutata sistematicamente29. Circa un quarto delle cellule batteriche nelle acque superficiali oceaniche codificano per CO deidrogenasi nelle acque superficiali e queste abbracciano un'ampia gamma di taxa, inclusa la famiglia delle Rhodobacteraceae, abbondante in tutto il mondo (precedentemente nota come clade Roseobacter marino)6,30,31,32,33. Basandosi sulle osservazioni effettuate per le comunità del suolo, l’ossidazione della CO migliora potenzialmente la sopravvivenza a lungo termine dei batteri marini durante i periodi di carenza di carbonio organico6; coerentemente, gli studi basati sulle colture indicano che la CO non influenza la crescita degli isolati marini, ma la produzione degli enzimi responsabili è fortemente sovraregolata durante la fame34,35,36,37. Mentre l’ossidazione aerobica e anaerobica dell’H2 è stata ampiamente descritta nelle comunità bentoniche e idrotermali38,39,40,41,42, finora nessuno studio ha dimostrato se le comunità batteriche pelagiche possano utilizzare questo gas. Numerose indagini hanno rilevato potenziali idrogenasi ossidanti H2 in campioni e isolati di acqua di mare6,11,40,43. Sebbene sia noto che i cianobatteri ossidano l'H2, compresi gli isolati marini come il Trichodesmio, si ritiene che questo processo sia limitato al riciclo endogeno dell'H2 prodotto dalla reazione della nitroenzimatica44,45.

90% completeness, <5% contamination86) and 89 medium-quality (>50% completeness, <10% contamination86) MAGs. Taxonomy was assigned to each MAG with GTDB-Tk v1.6.0 (ref. 87) (using GTDB release 202)88 and open reading frames were predicted from each MAG and additionally across all contigs (binned and unbinned) with Prodigal v2.6.3 (ref. 89). CoverM v0.6.1 (https://github.com/wwood/CoverM) ‘genome’ was used to calculate the relative abundance of each MAG in each sample (–min-read-aligned-percent 0.75,–min-read-percent-identity 0.95,–min-covered-fraction 0) and the mean read coverage per MAG across the dataset (-m mean,–min-covered-fraction 0)./p> |0.7|, Supplementary Fig. 10), one was excluded from the random forest models to avoid the division of variable importance across those features. These excluded variables were selected at random, unless they were highly correlated with depth (which was kept). Then, using imputed values where data were missing (function rfImpute()), a random forest model was generated for each gene above using the environmental variables marked in Supplementary Table 6 as predictors (importance = TRUE, ntree = 3,000), using the R package randomForest93. All combinations of the above genes and environmental variables were additionally correlated with Pearson's and Spearman's rank correlations, omitting missing values and adjusting all P values with the false discovery rate correction./p> 0.98). Hydrogenase expression data were then normalized to the housekeeping gene in exponential phase. All biological triplicate samples, standards and negative controls were run in technical duplicate. A Student's t-test in GraphPad Prism 9 was used to compare hucL expression levels between exponential and stationary phases./p>

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